В основном разделе экспозиции представлены работы художников, возглавлявших отделы ГИНХУКа (1924–1926).
ГИНХУК (Государственный институт художественной культуры) — созданный на базе петроградского Музея Художественной культуры исследовательский институт, пять отделов которого занимались вопросами теории и истории искусства.
Формально-теоретический отдел К. Малевича, в составе которого В. Ермолаева руководила лабораторией цвета, а Л. Юдин — лабораторией формы, исследовал живописные элементы, характерные для импрессионизма, сезаннизма, кубизма, футуризма и супрематизма, в поисках прибавочного элемента, объясняющего переход от одного художественного направления к другому.
Отдел органической культуры возглавлял М. Матюшин. Сотрудники и практиканты отдела изучали взаимодействие цвета, формы и звука по методу расширенного смотрения. В отделе материальной культуры (заведующий В. Татлин, затем Н. Суетин) работали над конструкциями бытовых предметов. Отдел общей методологии (заведующий П. Филонов, затем Н. Пунин) занимался поиском новых эстетических понятий для создания точной и объективной художественной критики. В фонетическом отделе И. Терентьева изучали звук. Экспериментальный отдел под руководством П. Мансурова изучал архитектурную деятельность живых организмов.
Фундаментальные принципы пластического языка — законы формы, цвета, пространства — разрабатывались в ГИНХУКе параллельно с европейскими художниками (Баухаус, «Де Стиль»). Одной из главных задач ГИНХУКа было уйти от «нуля форм», от точки отсчета, обозначенной квадратом Малевича. С этой задачей коллектив справился: было сформировано представление о новом типе пластического пространства — сферическом. Каждый из учеников Малевича по-своему вышел к новой форме сложения пространства, преодолевая линейные принципы супрематизма с помощью возрастающей роли формообразующей кривой.
После закрытия института в 1926 году работа продолжилась в рамках созданной Ермолаевой, Юдиным, Рождественским и Лепорской группы живописно-пластического реализма. В нее вошел и Владимир Стерлигов, поступивший практикантом в ГИНХУК в последний год его существования и проходивший обучение у Юдина. Позднее, в послевоенный период, в своей теории чаше-купола Стерлигов прямо опирается на идею сферического пространства. В представленных в экспозиции работах Стерлигова, предшествующих 1960-м годам, виден поиск этих органических обобщений.
Как научный институт ГИНХУК просуществовал совсем недолго, большая часть его теоретического и практического наследия оказалась утрачена. Но его след сохранился в творчестве тех художников, которые имели опыт работы или прошли обучение в стенах ГИНХУКа, а также младшего поколения учеников, последователей и единомышленников гинхуковцев. Их живописные и графические произведения являются стержнем коллекции музея.
Наряду с исследовательской работой ГИНХУКа одним из выдающихся явлений этого времени стало творчество участников ленинградского общества «Круг художников» (1926–1932), а также представителей ленинградской пейзажной школы (В. Гринберг, Н. Лапшин, В. Ушаков). Осуществленная ими художественная установка — синтез формально-пластических достижений авангарда с опытом мирового искусства прошлых эпох — определила основные стилистические характеристики ленинградской культуры.